Amfibie: Algemeen

  • Der Kammolch – eine gefährdete Amphibienart in der Verbandsgemeinde Asbach

    Der Kammolch – eine gefährdete Amphibienart in der Verbandsgemeinde Asbach

    In der gesamten Bundesrepublik wird seit Jahrzehnten ein stetiger Rückgang der Amphibienarten beobachtet, eine bedenkliche Entwicklung, bei der die Verbandsgemeinde Asbach keine Ausnahme macht. Auch bei uns sind sämtliche vorkommenden Amphibienarten bedroht, einige stehen kurz vor dem Aussterben, eine ehemals häufige Art ist bereits seit Jahrzehnten völlig verschwunden. Nach den Erhebungen des ANUAL wurden in den vergangenen Jahren 9 Amphibienarten als auf dem Gebiet der VG Asbach heimisch nachgewiesen, nämlich vier Froschlurcharten (Grasfrosch, Erdkröte, Geburtshelferkröte, Gelbbauchunke) und vier Schwanzlurcharten (Feuersalamander, Teichmolch, Bergmolch, Fadenmolch und Kammolch). Hinzu kommen Einzelfunde des Teichfrosches, die möglicherweise auf Populationen in Gartenteichen zurückgehen. Der Laubfrosch (Hyla arborea) soll bei uns vor Jahrzehnten ebenfalls heimisch gewesen sein, jetzt sucht man ihn allerdings im Freiland vergebens. Wie bereits gesagt, sind alle acht Arten stark gefährdet, aber bei drei von ihnen ist die Bestandssituation so schlecht, daß mit einem baldigen Aussterben gerechnet werden muß, wenn keine massiven Schutzmaßnahmen ergriffen werden. Bei diesen drei Arten handelt es sich um die Geburtshelferkröte (Alytes obstetricans), die Gelbbauchunke (Bombina variegata), und den Kammolch (Triturus cristatus). In der Verbandsgemeinde Asbach ist es bisher nur an einer einzigen Wasserstelle gelungen, Kammolche nachzuweisen. Es ist daher vorderste Aufgabe, dieses Gewässer zu schützen.

    In der gesamten Bundesrepublik wird seit Jahrzehnten ein stetiger Rückgang der Amphibienarten beobachtet, eine bedenkliche Entwicklung, bei der die Verbandsgemeinde Asbach keine Ausnahme macht. Auch bei uns sind sämtliche vorkommenden Amphibienarten bedroht, einige stehen kurz vor dem Aussterben, eine ehemals häufige Art ist bereits seit Jahrzehnten völlig verschwunden. Nach den Erhebungen des ANUAL wurden in den vergangenen Jahren 9 Amphibienarten als auf dem Gebiet der VG Asbach heimisch nachgewiesen, nämlich vier Froschlurcharten (Grasfrosch, Erdkröte, Geburtshelferkröte, Gelbbauchunke) und vier Schwanzlurcharten (Feuersalamander, Teichmolch, Bergmolch, Fadenmolch und Kammolch). Hinzu kommen Einzelfunde des Teichfrosches, die möglicherweise auf Populationen in Gartenteichen zurückgehen. Der Laubfrosch (Hyla arborea) soll bei uns vor Jahrzehnten ebenfalls heimisch gewesen sein, jetzt sucht man ihn allerdings im Freiland vergebens. Wie bereits gesagt, sind alle acht Arten stark gefährdet, aber bei drei von ihnen ist die Bestandssituation so schlecht, daß mit einem baldigen Aussterben gerechnet werden muß, wenn keine massiven Schutzmaßnahmen ergriffen werden. Bei diesen drei Arten handelt es sich um die Geburtshelferkröte (Alytes obstetricans), die Gelbbauchunke (Bombina variegata), und den Kammolch (Triturus cristatus). In der Verbandsgemeinde Asbach ist es bisher nur an einer einzigen Wasserstelle gelungen, Kammolche nachzuweisen. Es ist daher vorderste Aufgabe, dieses Gewässer zu schützen.

    Quelle:
    BERND WALLAU. Der Kammolch – eine gefährdete Amphibienart in der Verbandsgemeinde Asbach (Beilage)

  • Die Amphibien sind die am stärksten bedrohte Tierklasse der Welt

    Die Amphibien sind die am stärksten bedrohte Tierklasse der Welt

    Gemäss dem Global Amphibian Assessment (GAA) sind in den vergangenen Jahrzehnten von den knapp 5920 bekannten Arten 34 sicher und mindestens 130 weitere Spezies vermutlich ausgestorben. Von den restlichen ist gut ein Drittel vom Aussterben bedroht. Rein zahlenmässig gibt es gemäss dem GAA in Kolumbien (mit 209 Arten), Mexiko (198) und Ecuador (163) die meisten gefährdeten Arten. Die Bestände gehen aber weltweit zurück, und der Anteil der bedrohten Spezies dürfte sich künftig noch erhöhen, da die Populationen von 43 Prozent der Arten schrumpfen – dies selbst in vom Menschen unberührten Gegenden. Von den 20 Schweizer Lurchspezies stehen 14 auf der roten Liste der vom Aussterben bedrohten Arten; die Wechselkröte (Bufo viridis) gilt als ausgestorben. Die Fachleute sind sich heute einig, dass nicht eine einzelne, sondern verschiedene Ursachen zum Rückgang der Amphibien beitragen. Wie genau die einzelnen Faktoren wirken und ob sie sich gegenseitig verstärken, muss aber noch weiter untersucht werden. Als wichtigste Ursachen gelten der Verlust an Lebensraum, Krankheiten und Pestizide.

    Gemäss dem Global Amphibian Assessment (GAA) sind in den vergangenen Jahrzehnten von den knapp 5920 bekannten Arten 34 sicher und mindestens 130 weitere Spezies vermutlich ausgestorben. Von den restlichen ist gut ein Drittel vom Aussterben bedroht. Rein zahlenmässig gibt es gemäss dem GAA in Kolumbien (mit 209 Arten), Mexiko (198) und Ecuador (163) die meisten gefährdeten Arten. Die Bestände gehen aber weltweit zurück, und der Anteil der bedrohten Spezies dürfte sich künftig noch erhöhen, da die Populationen von 43 Prozent der Arten schrumpfen – dies selbst in vom Menschen unberührten Gegenden. Von den 20 Schweizer Lurchspezies stehen 14 auf der roten Liste der vom Aussterben bedrohten Arten; die Wechselkröte (Bufo viridis) gilt als ausgestorben. Die Fachleute sind sich heute einig, dass nicht eine einzelne, sondern verschiedene Ursachen zum Rückgang der Amphibien beitragen. Wie genau die einzelnen Faktoren wirken und ob sie sich gegenseitig verstärken, muss aber noch weiter untersucht werden. Als wichtigste Ursachen gelten der Verlust an Lebensraum, Krankheiten und Pestizide.

    Als Hauptproblem wird meist der Verlust geeigneter Lebensräume genannt, etwa durch die immer grösser werdenden Landwirtschafts- und Siedlungsgebiete. Da die Tiere nur schlecht neue Gebiete besiedeln könnten und oft instinktiv jedes Jahr wieder zu denselben Teichen zurückkehrten, habe der Habitatverlust gravierende Folgen, schreiben die Experten. Ein weiteres Problem für viele Lurche ist eine Pilzkrankheit namens Chytridiomycose, die durch den Pilz Batrachochytrium dendrobatidis verursacht wird. Sie scheint vor allem die Bestandesrückgänge in den Bergregionen Zentral- und Südamerikas zu verursachen. Auch Schadstoffe in der Umwelt wie Pestizide spielen eine Rolle. Die Tiere nehmen die Chemikalien über ihre dünne Haut auf und fressen mit den Mitteln belastete Insekten. Ob und wie die Schadstoffe in Kombination mit Krankheitserregern, einem veränderten Lebensraum oder dem Klimawandel wirken, soll laut dem Acap künftig genauer untersucht werden.
    Quelle: NZZ, 15. August 2007
    http://www.nzz.ch/aktuell/startseite/vielfaeltige-gruende-fuer-das-weltweite-amphibiensterben-1.541019

  • Biologen beobachten seit den 60er Jahren des 20. Jahrhunderts einen erschreckenden Rückgang der Amphibienpopulationen

    Biologen beobachten seit den 60er Jahren des 20. Jahrhunderts einen erschreckenden Rückgang der Amphibienpopulationen

    Daß es unseren Amphibien schlecht geht, weiß jeder Mensch, der sich an eine unbeschwerte Kindheit am Stadtrand oder gar auf dem Land erinnern kann: Kaulquappen, Molche, Wasserfrösche und Unken in Tümpeln und Teichen, Gräben und Altarmen waren so normal wie die Braunfrösche und Kröten in Garten und Wald. Für viele Menschen ist das nur ferne Erinnerung, die sich auch nicht mehr so leicht während einer Wanderung in Wald und Flur auffrischen läßt: Die aus der Kindheit bekannten Biotope sind längst verschwunden, und das nicht nur in der eigenen Region, im eigenen Bundesland, sondern deutschlandweit, europaweit, weltweit.

    Daß es unseren Amphibien schlecht geht, weiß jeder Mensch, der sich an eine unbeschwerte Kindheit am Stadtrand oder gar auf dem Land erinnern kann: Kaulquappen, Molche, Wasserfrösche und Unken in Tümpeln und Teichen, Gräben und Altarmen waren so normal wie die Braunfrösche und Kröten in Garten und Wald. Für viele Menschen ist das nur ferne Erinnerung, die sich auch nicht mehr so leicht während einer Wanderung in Wald und Flur auffrischen läßt: Die aus der Kindheit bekannten Biotope sind längst verschwunden, und das nicht nur in der eigenen Region, im eigenen Bundesland, sondern deutschlandweit, europaweit, weltweit.

    – 34 Amphibienarten sind bereits ausgestorben, weitere 134 wurden seit vielen Jahren nicht mehr gefunden, gelten also als verschollen, was in der Regel ebenfalls Aussterben bedeutet.
    – Von den rund 6000 bisher beschriebenen Amphibienarten gelten ca. 1900 als vom Aussterben bedroht: fast jede dritte.
    – Über viele der anderen Arten – ihre Biologie und ihren Gefährdungsstatus – ist kaum etwas bekannt: Sie könnten aussterben, bevor sie erforscht wurden und ihre Bedrohung erkannt wurde.
    – Über ca. 1400 Lurcharten wissen Forscher kaum mehr, als daß es sie gibt; sie vermuten deshalb, daß zahlreiche weitere Amphibien noch unentdeckt sind und unentdeckt aussterben.
    – Selbst die Bestände solcher Arten, die bislang nicht als bedroht gelten, sinken dramatisch: In Mittelamerika sind bereits 52 Prozent der Lurchspezies in Gefahr, in der Karibik gar 82 Prozent.
    – Nach einer realistischen Schätzung könnten deshalb 50 Prozent dieser Tierklasse in naher Zukunft aussterben. Amphibienforscher rechnen mit mindestens zehn ausgestorbenen Arten pro Jahr.
    Quelle: TierundNatur.de
    http://www.tierundnatur.de/aal-situ.htm

  • Interactions between Batrachochytrium dendrobatidis and its amphibian hosts: a review of pathogenesis and immunity

    Interactions between Batrachochytrium dendrobatidis and its amphibian hosts: a review of pathogenesis and immunity

    The fungus Batrachochytrium dendrobatidis (Bd ) causes a lethal skin disease of amphibians, chytridiomycosis, which has caused catastrophic amphibian die-offs around the world. This review provides a summary of host characteristics, pathogen characteristics and host-pathogen responses to infection that are important for understanding disease development.

    The fungus Batrachochytrium dendrobatidis (Bd ) causes a lethal skin disease of amphibians, chytridiomycosis, which has caused catastrophic amphibian die-offs around the world. This review provides a summary of host characteristics, pathogen characteristics and host-pathogen responses to infection that are important for understanding disease development.

    Source:
    J. Voyles et al (2011) Microbes and Infection 13, 25-32 (attached)

  • Innerhalb kürzester Zeit sorgt der Chytrid-Pilz in ganzen Landstrichen für das Aussterben aller oder fast aller Amphibien

    Innerhalb kürzester Zeit sorgt der Chytrid-Pilz in ganzen Landstrichen für das Aussterben aller oder fast aller Amphibien

    Innerhalb kürzester Zeit sorgt der wahrscheinlich aus Südafrika stammende Chytrid-Pilz Batrachochytrium dendrobatidis in ganzen Landstrichen für das Aussterben aller oder fast aller Amphibien – über alle Artgrenzen hinweg. Bis zu 170 Arten sind dem Parasiten bereits zum Opfer gefallen, weitere 1900 sind Schätzungen zufolge von der Ausrottung bedroht. Grund: Ihr Immunsystem wird geschwächt und der Chytridpilz entfaltet leichter sein tödliches Spiel. Zehn Froscharten sterben nach Ansicht von Wissenschaftlern pro Jahr durch den Chytridpilz aus. Ein solches Massensterben gab es zuletzt bei den Dinosauriern vor über 60 Millionen Jahren.

    Innerhalb kürzester Zeit sorgt der wahrscheinlich aus Südafrika stammende Chytrid-Pilz Batrachochytrium dendrobatidis in ganzen Landstrichen für das Aussterben aller oder fast aller Amphibien – über alle Artgrenzen hinweg. Bis zu 170 Arten sind dem Parasiten bereits zum Opfer gefallen, weitere 1900 sind Schätzungen zufolge von der Ausrottung bedroht. Grund: Ihr Immunsystem wird geschwächt und der Chytridpilz entfaltet leichter sein tödliches Spiel. Zehn Froscharten sterben nach Ansicht von Wissenschaftlern pro Jahr durch den Chytridpilz aus. Ein solches Massensterben gab es zuletzt bei den Dinosauriern vor über 60 Millionen Jahren.

    Quelle: Bodo Schwarzberg in NZZ Online, 16. Dezember 2012
    http://www.nnz-online.de/news/news_lang.php?ArtNr=120524

  • Amphibian Immune Defenses against Chytridiomycosis: Impacts of Changing Environments

    Amphibian Immune Defenses against Chytridiomycosis: Impacts of Changing Environments

    Amphibians are currently suffering devastating declines and extinctions in nearly all parts of the world due to the emerging infectious disease chytridiomycosis caused by the chytrid fungus, Batrachochytrium dendrobatidis. Because chytridiomycosis is a skin infection and remains confined to the skin, immune defenses of the skin are critical for survival. Skin defenses include secreted antimicrobial peptides and immunoglobulins as well as antifungal metabolites produced by symbiotic skin bacteria. Low temperatures, toxic chemicals, and stress inhibit the immune system and may impair natural defenses against B. dendrobatidis. Tadpoles’ mouth parts can be infected by B. dendrobatidis. Damage to the mouth parts can impair growth, and the affected tadpoles maintain the pathogen in the environment even when adults have dispersed. Newly metamorphosing frogs appear to be especially vulnerable to infection and to the lethal effects of this pathogen because the immune system undergoes a dramatic reorganization at metamorphosis, and postmetamorphic defenses are not yet mature. Here we review our current understanding of amphibian immune defenses against B. dendrobatidis and the ability of the pathogen to resist those defenses.

    Amphibians are currently suffering devastating declines and extinctions in nearly all parts of the world due to the emerging infectious disease chytridiomycosis caused by the chytrid fungus, Batrachochytrium dendrobatidis. Because chytridiomycosis is a skin infection and remains confined to the skin, immune defenses of the skin are critical for survival. Skin defenses include secreted antimicrobial peptides and immunoglobulins as well as antifungal metabolites produced by symbiotic skin bacteria. Low temperatures, toxic chemicals, and stress inhibit the immune system and may impair natural defenses against B. dendrobatidis. Tadpoles’ mouth parts can be infected by B. dendrobatidis. Damage to the mouth parts can impair growth, and the affected tadpoles maintain the pathogen in the environment even when adults have dispersed. Newly metamorphosing frogs appear to be especially vulnerable to infection and to the lethal effects of this pathogen because the immune system undergoes a dramatic reorganization at metamorphosis, and postmetamorphic defenses are not yet mature. Here we review our current understanding of amphibian immune defenses against B. dendrobatidis and the ability of the pathogen to resist those defenses.

    We also briefly review what is known about the impacts of temperature, environmental chemicals, and stress on the host–pathogen interactions and suggest future directions for research.
    Source:
    Rollins-Smith, L. A. et al. Integr. Comp. Biol. (2011) 51 (4): 552-562.
    doi: 10.1093/icb/icr095 (attached)

  • Ecologically relevant concentrations of atrazine and nitrates have immunosuppressive effects

    Ecologically relevant concentrations of atrazine and nitrates have immunosuppressive effects

    Pathogenic diseases and environmental contaminants are two of the leading
    hypotheses for global amphibian declines, yet few studies have examined the influence of contaminants on disease susceptibility. In this study, we examined effects of ecologically relevant doses of atrazine (0, 1.6, 16, and 160 ug/L), sodium nitrate (0, 6.8, 68 mg/L), and their interactions on susceptibility of four laboratory-bred tiger salamander families to Ambystoma tigrinum virus (ATV), a pathogen implicated in global amphibian die-offs.

    Pathogenic diseases and environmental contaminants are two of the leading
    hypotheses for global amphibian declines, yet few studies have examined the influence of contaminants on disease susceptibility. In this study, we examined effects of ecologically relevant doses of atrazine (0, 1.6, 16, and 160 ug/L), sodium nitrate (0, 6.8, 68 mg/L), and their interactions on susceptibility of four laboratory-bred tiger salamander families to Ambystoma tigrinum virus (ATV), a pathogen implicated in global amphibian die-offs.

    Salamanders were from Arizona populations where a coevolutionary history with ATV is supported, and thus cofactors rather than recent introduction may contribute to disease epizootics. Use of atrazine and nitrogenous fertilizers are ubiquitous; therefore, the impact of these cofactors on disease susceptibility is an important consideration. Atrazine and sodium nitrate significantly decreased peripheral leukocyte levels, suggesting an impact of these contaminants on the immune system. As expected from this result, atrazine significantly increased susceptibility of larvae to ATV infection. In contrast, nitrate had a marginally significant main effect and significantly decreased infection rate at the highest level. However, neither atrazine nor sodium nitrate had significant effects on viral copy number per individual. These results suggest that ecologically relevant concentrations of atrazine and nitrates have immunosuppressive effects, and atrazine may contribute to ATV epizootics, raising concerns about the influence of contaminants on diseases in general.

    Source:
    D. D. FORSON AND A. STORFER. Ecological Applications, 16(6), 2006, pp. 2325–2332 (attached)

  • Agrochemicals increase trematode infections in a declining amphibian species

    Agrochemicals increase trematode infections in a declining amphibian species

    We show that the widely used herbicide, atrazine, was the best predictor (out of more than 240 plausible candidates) of the abundance of larval trematodes (parasitic flatworms) in the declining northern leopard frog Rana pipiens. The effects of atrazine were consistent across trematode taxa. The combination of atrazine and phosphate—principal agrochemicals in global corn and sorghum production—accounted for 74% of the variation in the abundance of these often debilitating larval trematodes (atrazine alone accounted for 51%). Analysis of field data supported a causal mechanism whereby both agrochemicals increase exposure and susceptibility to larval trematodes by augmenting snail intermediate hosts and suppressing amphibian immunity. A mesocosm experiment demonstrated that, relative to control tanks, atrazine tanks had immunosuppressed tadpoles, had significantly more attached algae and snails, and had tadpoles with elevated trematode loads, further supporting a causal relationship between atrazine and elevated trematode infections in amphibians. These results raise concerns about the role of atrazine and phosphate in amphibian declines, and illustrate the value of quantifying the relative importance of several possible drivers of disease risk while determining the mechanisms by which they facilitate disease emergence.

    We show that the widely used herbicide, atrazine, was the best predictor (out of more than 240 plausible candidates) of the abundance of larval trematodes (parasitic flatworms) in the declining northern leopard frog Rana pipiens. The effects of atrazine were consistent across trematode taxa. The combination of atrazine and phosphate—principal agrochemicals in global corn and sorghum production—accounted for 74% of the variation in the abundance of these often debilitating larval trematodes (atrazine alone accounted for 51%). Analysis of field data supported a causal mechanism whereby both agrochemicals increase exposure and susceptibility to larval trematodes by augmenting snail intermediate hosts and suppressing amphibian immunity. A mesocosm experiment demonstrated that, relative to control tanks, atrazine tanks had immunosuppressed tadpoles, had significantly more attached algae and snails, and had tadpoles with elevated trematode loads, further supporting a causal relationship between atrazine and elevated trematode infections in amphibians. These results raise concerns about the role of atrazine and phosphate in amphibian declines, and illustrate the value of quantifying the relative importance of several possible drivers of disease risk while determining the mechanisms by which they facilitate disease emergence.

    Source:
    J. R. Rohr et al (2008) NATURE 455, 1235-40 (attached)

  • Effects of Chytrid and Carbaryl Exposure on Survival, Growth and Skin Peptide Defenses in Foothill Yellow-legged Frogs

    Effects of Chytrid and Carbaryl Exposure on Survival, Growth and Skin Peptide Defenses in Foothill Yellow-legged Frogs

    Environmental contaminants and disease may synergistically contribute to amphibian population declines. Sub-lethal levels of contaminants can suppress amphibian immune defenses and, thereby, may facilitate disease outbreaks. We conducted laboratory experiments on newly metamorphosed foothill yellow-legged frogs (Rana boylii) to determine whether sublethal exposure to the pesticide carbaryl would increase susceptibility to the pathogenic chytrid fungus Batrachochytrium dendrobatidis that is widely associated with amphibian declines. We examined the effect of carbaryl alone, chytrid alone, and interactions of the two on individual survival, growth, and antimicrobial skin defenses.

    Environmental contaminants and disease may synergistically contribute to amphibian population declines. Sub-lethal levels of contaminants can suppress amphibian immune defenses and, thereby, may facilitate disease outbreaks. We conducted laboratory experiments on newly metamorphosed foothill yellow-legged frogs (Rana boylii) to determine whether sublethal exposure to the pesticide carbaryl would increase susceptibility to the pathogenic chytrid fungus Batrachochytrium dendrobatidis that is widely associated with amphibian declines. We examined the effect of carbaryl alone, chytrid alone, and interactions of the two on individual survival, growth, and antimicrobial skin defenses.

    We found no effect of chytrid, carbaryl, or their interaction on survival. However, chytrid infection reduced growth by approximately one-half. This is the first report of suppressed growth in post-metamorphic amphibians due to infection with chytrid. Rana boylii skin peptides strongly inhibited chytrid growth in vitro, which may explain why chytrid exposure did not result in significant mortality. Skin peptide defenses were significantly reduced after exposure to carbaryl suggesting that pesticides may inhibit this innate immune defense and increase susceptibility to disease.

    Source:
    C Davidson et al (2007) Environ. Sci. Technol. 41, 1771-1776 (attached)

  • The cause of global amphibian declines: a developmental endocrinologist’s perspective

    The cause of global amphibian declines: a developmental endocrinologist’s perspective

    Greater than 70% of the world’s amphibian species are in decline. We propose that there is probably not a single cause for global amphibian declines and present a three-tiered hierarchical approach that addresses interactions among and between ultimate and proximate factors that contribute to amphibian declines. There are two immediate (proximate) causes of amphibian declines: death and decreased recruitment (reproductive failure). Although much attention has focused on death, few studies have addressed factors that contribute to declines as a result of failed recruitment. Further, a great deal of attention has focused on the role of pathogens in inducing diseases that cause death, but we suggest that pathogen success is profoundly affected by four other ultimate factors: atmospheric change, environmental pollutants, habitat modification and invasive species. Environmental pollutants arise as likely important factors in amphibian declines because they have realized potential to affect recruitment. Further, many studies have documented immunosuppressive effects of pesticides, suggesting a role for environmental contaminants in increased pathogen virulence and disease rates. Increased attention to recruitment and ultimate factors that interact with pathogens is important in addressing this global crisis.

    Greater than 70% of the world’s amphibian species are in decline. We propose that there is probably not a single cause for global amphibian declines and present a three-tiered hierarchical approach that addresses interactions among and between ultimate and proximate factors that contribute to amphibian declines. There are two immediate (proximate) causes of amphibian declines: death and decreased recruitment (reproductive failure). Although much attention has focused on death, few studies have addressed factors that contribute to declines as a result of failed recruitment. Further, a great deal of attention has focused on the role of pathogens in inducing diseases that cause death, but we suggest that pathogen success is profoundly affected by four other ultimate factors: atmospheric change, environmental pollutants, habitat modification and invasive species. Environmental pollutants arise as likely important factors in amphibian declines because they have realized potential to affect recruitment. Further, many studies have documented immunosuppressive effects of pesticides, suggesting a role for environmental contaminants in increased pathogen virulence and disease rates. Increased attention to recruitment and ultimate factors that interact with pathogens is important in addressing this global crisis.

    Source:
    T. B. Hayes et al. (2010) The Journal of Experimental Biology 213, 921-933